Aportes de la biopsia muscular al Entrenamiento deportivo
Resumen
La biopsia muscular por aguja es una técnica bastante asequible, que ha permitido conocer las características de los diferentes tipos de fibras del músculo esquelético, su potencial metabólico y su gran capacidad de adaptación a los distintos estímulos de entrenamiento. Aunque el modelo de distribución de las fibras en los distintos músculos parece estar determinado genéticamente, se ha observado la transformación reversible de los tipos de fibras pertenecientes a un mismo músculo, inducida por el entrenamiento físico y otros estímulos asociados al modo de vida de las personas. Cabe destacar las sutilezas en la adaptación del grupo enzimático presente en cada fibra, así como su capilarización y la capacidad de almacenar substratos energéticos. Llama poderosamente la atención, el estrecho vínculo que existe entre los tipos de fibras, los mecanismos energéticos y la capacidad de rendimiento en distintas actividades físicas de intensidad y duración diferentes. La información obtenida de los estudios de biopsia muscular ha permitido ubicar a los deportistas en la especialidad atlética para la que están mejor dotados, diseñar de manera más precisa y con sólidas bases científicas sus programas de entrenamiento, hacer los ajustes correspondientes durante el desarrollo de los mismos y acercar los atletas a su máximo potencial genético. Sin embargo, las diferencias individuales y los distintos patrones de adaptación al acto deportivo, ofrecen un amplio margen para seguir estudiando la invalorable información que nos proporciona la biopsia muscular.
INTRODUCCIÓN
La incorporación de la biopsia muscular por aguja (1) al estudio experimental humano, ha permitido conocer las características histoquímicas, bioquímicas y fisiológicas del músculo esquelético (2, 3, 4, 5). El uso de esta técnica está ampliamente difundido en los laboratorios de función y adaptación muscular y fisiología del ejercicio más importantes del mundo, empleándose rutinariamente en los estudios que se llevan a cabo en dichos centros.
En Venezuela, la biopsia muscular en humanos con la técnica de Bergstrom, se comenzó a utilizar en la Universidad Central de Venezuela para el estudio de enfermedades en la década de 1980 por Israel Montes de Oca (6), y por Torres y col., tanto en pacientes (7, 8, 9, 10, 11), como en atletas (12, 13, 14).
En el presente trabajo se presentan algunos aspectos del uso de la biopsia muscular en la caracterización de los atletas que participan en diferentes deportes y especialidades atléticas, las adaptaciones y los cambios inducidos por el entrenamiento, así como sugerencias para utilizar la información obtenida en este tipo de estudios en la prescripción, programación y control del entrenamiento.
INFORMACIÓN QUE APORTA LA BIOPSIA MUSCULAR
La biopsia muscular proporciona información de gran valor sobre las características histoquímicas, bioquímicas, fisiológicas y ultraestructurales del músculo.
- TIPOS DE FIBRAS
La determinación de los diferentes tipos de fibras, presentes en un determinado músculo y su distribución porcentual es uno de los aspectos más importantes en el estudio histológico del músculo esquelético.
Desde que en 1873 Ranvier describiera dos tipos de músculos como rojos y blancos, se han ido definiendo las características de los músculos y de las fibras que los componen, ya que las propiedades del músculo completo dependen del porcentaje de los distintos tipos de fibras que lo formen. En relación con la velocidad de contracción las fibras se dividieron en rápidas y lentas, y atendiendo a sus características metabólicas, en oxidativas y glicolíticas. Está bien establecida la existencia de dos tipos fundamentales de fibras: las tipo I, también denominadas fibras rojas de contracción lenta o fibras oxidativas; y las tipo II, las cuales, a su vez, se clasifican en fibras tipo IIa, o fibras rojas de contracción rápida, o fibras glicolítico – oxidativas, y las fibras tipo IIb, o fibras blancas de contracción rápida, o fibras glicolíticas (2, 4, 15, 16, 17). Se ha descrito también un tipo intermedio de fibras tipo II, la tipo IIc (2, 4, 18). Con el estudio de las isoformas de las cadenas pesadas de la miosina (MHC), se ha visto que la expresión de ellas está relacionada con la velocidad de contracción y con la actividad de la adenosintrifosfatasa (ATPasa) de la miosina; además, se ha establecido que la isoforma de la MHC que se expresa en las fibras tipo II glicolíticas en el hombre es la IIx y no la IIb; sin embargo el nombre de fibras tipo IIb se sigue usando por costumbre. Hoy en día es evidente que hay más de cuatro categorías de la expresión de proteínas en el músculo esquelético (19), pero la clasificación descrita (Tabla I) sigue siendo útil para definir el músculo esquelético en el humano, estudiar su adaptación al entrenamiento y su alteración en las enfermedades.
La composición de fibras del músculo esquelético en el hombre es mixta, encontrándose tanto fibras de contracción rápida como lenta, pero en proporciones variables (12, 16). Numerosos estudios reportan que los deportistas que practican ejercicios de resistencia tienen predominio de fibras tipo I, y en los que practican ejercicios de fuerza, potencia y velocidad, predominan las fibras tipo II (3, 4, 20, 21, 22, 23).
Algunos autores han sugerido que el entrenamiento físico (24) y otras condiciones (25), pueden provocar cambios en los tipos de fibras. Aunque son más firmes y consistentes los hallazgos sobre la adaptación bioquímica, (20, 23, 26) y la posible interconversión en los subtipos de fibras tipo II (12, 24). En apoyo a esto último hay que resaltar que cada tipo de fibra muscular recibe inervación de un solo tipo de fibra nerviosa, con una velocidad de conducción y una frecuencia de descarga definidas (15). Esto confiere alta selectividad a las unidades motoras presentes en el músculo (15). Sin embargo existe la posibilidad, con ciertos ejercicios extremos, de transformar fibras tipo II a tipo I (27)
- CAPILARIDAD
Otro de los aspectos a medir son los diferentes índices de capilaridad:
a. Densidad capilar: expresa el número de capilares por milímetro cuadrado de sección muscular. Los valores más altos se obtienen en los atletas que practican deportes de resistencia, existiendo una buena correlación entre tipo de fibra predominante, potencia aeróbica y densidad capilar (5, 12, 28)
b. Capilares por fibra: es la relación entre el número de capilares y el número de fibras en un área determinada de un corte transversal del músculo. Este parámetro también muestra valores superiores en atletas que practican ejercicios de resistencia (20, 28).
c. Capilares adyacentes a un tipo de fibra: es el promedio de los capilares que rodean cada tipo de fibra en un corte transversal del músculo.
d. Área de fibra por capilar: nos informa de la superficie de fibra muscular irrigada por cada capilar, lo cual queda definido por el tamaño de la fibra y el número de capilares adyacentes a cada fibra. Se puede considerar como un índice indirecto del área del intercambio capilar. Cuanto más pequeña la fibra y mayor el número de capilares adyacentes, mejor relación de intercambio.
- TAMAÑO DE LAS FIBRAS.
La biopsia muscular también permite determinar el área global de las fibras mediante planimetría u otro procedimiento adecuado. Las fibras más grandes suelen ser las de tipo IIa, seguidas de los tipos I y IIb (5,12).
La fuerza muscular está vinculada a la sección transversal (29), pero ésta suele ser mayor, cuando intervienen mayor número de fibras (30).
- ACTIVIDAD ENZIMÁTICA.
Otros aspectos que permite estudiar la biopsia, son las diversas actividades enzimáticas que tienen lugar en el músculo esquelético, y su respuesta frente a diversos estímulos de entrenamiento. La Tabla II muestra las diferencias de niveles enzimáticos en los distintos tipos de fibras.
El músculo dispone de tres mecanismos energéticos: anaeróbico alactácido, anaeróbico lactácido y aeróbico, los cuales participan de manera simultánea, pero con responsabilidad y preponderancia diferente, de acuerdo a las características del ejercicio.
-
- Mecanismo Anaeróbico Alactácido
Su función principal es proporcionar energía de forma inmediata, para permitir la contracción muscular. Es el mecanismo más potente (libera la mayor cantidad de energía en la unidad de tiempo), es cuatro veces superior a la potencia aeróbica máxima y el doble que la glicólisis (31). Las enzimas más representativas del mecanismo son: la adenosintrifosfatasa (ATPasa), la creatinfosfokinasa (CPK) y la miokinasa (MK). La mayor actividad se registra en las fibras tipo IIb, (22, 32) las cuales participan preponderantemente en movimientos muy intensos de carácter supramáximo, pero de muy corta duración, como se observa en el levantamiento de pesas, saltos, lanzamientos y carreras de velocidad.
-
- Mecanismo Anaeróbico Lactácido
El mecanismo glicolítico, aporta energía a través de la transformación de la glucosa en ácido láctico. Su potencia es dos veces superior a la aeróbica máxima (31). Interviene con carácter preponderante en ejercicios máximos y supramáximos que llevan al agotamiento entre menos de 1 minuto y hasta 3 a 5 minutos, como se observa en las carreras de 400 m, 800 m y 1500 m en atletismo; 100 m, 200 m y 400 m en natación; 1000 m y 4000 m en ciclismo de pista.
Las enzimas representativas de este mecanismo son la hexokinasa (HK), fosfofructokinasa (PFK) y la lactatodeshidrogenasa (LDH), (26, 33). En el caso de la LDH se observa mayor actividad en las fibras tipo IIb, al menos en la isoenzima LDH5 (34).
-
- Mecanismo Aeróbico
Es el menos potente, pero el de más capacidad. Proporciona la energía en forma mayoritaria durante la realización de esfuerzos de larga y muy larga duración (desde 30 minutos a varias horas). Depende de la capacidad máxima de consumo de oxígeno. Las enzimas más importantes en este mecanismo son la citratosintetasa (CS) y la succinatodeshidrogenasa (SDH), pertenecientes al Ciclo de Krebs (23, 26). Otra enzima de gran relevancia es la 3, hidroxiacil – CoA – deshidrogenasa (HAD), perteneciente a la beta-oxidación y refleja la capacidad para el uso de ácidos grasos como combustible (23, 26). Estas enzimas muestran la mayor actividad en las fibras tipo I y también en las tipo IIa, particularmente la CS y la SDH. Por lo que respecta a la HAD, su mayor actividad se observa en atletas con predominio de fibras tipo I (12, 23) aumentando la concentración y la utilización de los ácidos grasos, lo que provoca la inhibición de la PFK (enzima reguladora de la glicólisis) por aumento del citrato, que, conjuntamente con una mayor actividad de la HAD, lleva a un uso importante de las grasas y a una menor proporción de éstas en la composición corporal (35).
- DEPÓSITO DE SUBSTRATOS
La biopsia muscular también permite determinar la magnitud de los depósitos de substratos proveedores de energía para el trabajo físico, tales como ATP, PC, (36), glucógeno (37, 38, 39) y grasas (39, 40, 41); la tasa de utilización de los mismos de acuerdo a las características del ejercicio (40); la contribución absoluta y relativa de los hidratos de carbono y las grasas durante el ejercicio (38, 39), y el almacenamiento de los mismos como respuesta adaptativa al entrenamiento (36, 39, 40).
- ULTRAESTRUCTURA
Con el uso del microscopio electrónico, es posible establecer las características de algunos elementos importantes en el proceso contráctil, tales como forma y grosor de las líneas Z del sarcómero en los diferentes tipos de fibras; el grado de desarrollo del retículo-sarcoplásmatico; número, tamaño y disposición de las mitocondrias; así como los gránulos de glucógeno y las partículas de grasa (42), todas ellas, estructuras celulares de gran importancia en la función del músculo esquelético.
TABLA I. CARACTERÍSTICAS DE LOS DIFERENTES TIPOS DE FIBRAS MUSCULARES.
Contenido disponible en el CD Colección Congresos nº 1
0.
TABLA II. ACTIVIDAD ENZIMÁTICA EN LOS DIFERENTES TIPOS DE FIBRAS.
Contenido disponible en el CD Colección Congresos nº 1
0.
RELACIÓN ENTRE TIPOS DE FIBRAS, FUENTES DE ENERGÍA Y TIPOS DE EJERCICIO
El entrenamiento físico regular y sistemático induce dos tipos extremos de adaptación muscular: una, caracterizada por hipertrofia de las fibras, acompañado del incremento de la fuerza; otro, caracterizado por el aumento de la capacidad del músculo de trabajar durante lapsos de tiempo prolongados (aumento de la resistencia). Entre estas dos situaciones hay una serie de adaptaciones intermedias, con predominio de uno u otro componente, (fuerza – potencia o resistencia), de acuerdo a la naturaleza del deporte o ejercicio practicado.
Se acepta la existencia de tres tipos de ejercicio (43):
Ejercicios tipo I: aquellos de intensidad muy elevada que llevan al agotamiento en pocos segundos (10 – 20 seg.). Se consideran de carácter supramáximo, porque su costo energético rebasa ampliamente la energía que se puede obtener del consumo de oxígeno máximo.
- Ejercicios tipo II: pueden ser tolerados hasta por algunos minutos (3 – 5 min.) antes que aparezca fatiga intensa. Son de carácter máximo o supramáximo pero en un nivel inferior a los de tipo I.
- Ejercicios tipo III: se pueden tolerar durante períodos prolongados, hasta de varias horas, de manera ininterrumpida antes del agotamiento. Son de carácter submáximo, en diferentes porcentajes del mismo, de acuerdo al nivel del deportista y a la duración del ejercicio (5, 44). (Tabla III).
Cuando se realizan ejercicios tipo I se reclutan fundamentalmente unidades motoras constituidas por fibras IIb y en parte IIa. La energía es aportada por el fosfágeno y la producción de ácido láctico.
En los ejercicios tipo II participan predominantemente unidades motoras constituidas por fibras tipo IIa y en menor proporción tipo I. La energía proviene de la glicólisis y el consumo de oxígeno. En los ejercicios tipo III, participan selectivamente las unidades motoras tipo I y la energía proviene casi en su totalidad del metabolismo aeróbico. A intensidades inferiores al 50% de la máxima, el substrato utilizado son las grasas, aumentando la concentración y la utilización de los ácidos grasos, lo que provoca, como ya se dijo anteriormente, la inhibición de la PFK, con el ahorro de hidratos de carbono musculares y la depleción del tejido graso (Tabla 4)
TABLA III. RELACIÓN ENTRE LOS TIPOS DE FIBRAS, MECANISMOS ENERGÉTICOS Y TIPOS DE EJERCICIO.
Contenido disponible en el CD Colección Congresos nº 1
0.
TABLA IV. PERFILES DE ACUERDO A LA DURACIÓN DEL EJERCICIO.
Contenido disponible en el CD Colección Congresos nº 1
0.
CONCLUSIONES
1. El predominio y la distribución de los diferentes tipos de fibras tienen un marcado carácter genético (45,46,47); sin embargo el entrenamiento físico (24), la madurez, el envejecimiento (25) y otras actividades, pueden inducir la transformación reversible entre los subtipos II (12); y también, aunque más difícil y limitado, el cambio fibras tipo I a II y viceversa (27). El hecho de que la mayoría de los atletas destacados en una especialidad deportiva tengan una distribución similar de los tipos de fibras en los mismos músculos, y un potencial metabólico muy parecido, no parece casual; antes bien, invita a pensar en la existencia de una “fuerza interna” que impulsa al sujeto a escoger la especialidad para la que está mejor dotado genéticamente. El entrenamiento acentúa los caracteres heredados (48), aunque no siempre resulta así (12). Las adaptaciones enzimáticas son mucho más sutiles y específicas (3, 4, 5, 12, 21, 22, 23, 24) y pueden ser logradas con facilidad con el entrenamiento apropiado.
2. La velocidad de contracción de las unidades motoras está regulada por la actividad ATPasa de la miosina, las cual es tres veces superior en las fibras tipo II (5, 44) y depende del tipo de inervación (48). Cada unidad motora está constituida por un solo tipo de fibra muscular, y es inervada por un axón con una velocidad de conducción y frecuencia de descarga determinadas.
3. De lo descrito en el presente trabajo se puede establecer la existencia de una relación muy estrecha entre el tipo de fibra muscular predominante en un determinado músculo, su patrón metabólico y la capacidad para obtener mejores resultados en un tipo específico de ejercicio.
Bibliografía
- Bergstrom, J (1962). Muscle electrolytes in man. Determined by neutron activation analysis on needle biopsy specimens a study in normal subjects, kidney patients and patients with chronic diarrhoea. Scand. J Clin. Lab.Invest 14, Suppl.68.
- Brooke, MH; Kaiser, KK (1970). Muscle fibre types: how many and what kind? Arch. Neurol 23: 369 – 379.
- Essen, B; Jansson, E; Henrikson, A; Taylor, W; Saltin, B (1975). Metabolic characteristics of fibre types in human skeletal muscle. Acta Physiol. Scand. 95:
- 155 – 165.
- Saltin, B; Henriksson, J; Nygaard, E; Andersen, P; Jansson, E (1977). Fibre types and metabolic potentials of skeletal muscles in sedentary man and endurance runners.Ann. NY Acad. Sci, 301: 3 – 29.
- Flandrois, R (1979). Energétique de l’ exercise musculaire maximal chez l’ home. J.Physiol (París), 75: 195 – 205
- Müller,B; Finol, H; Montes de Oca, I; Paolillo, M (1987). Ultraestrauctura del músculo esquelético en el paciente acromegálico. Acta Odontológica Venezolana, 25: 215 – 225.
- Finol, H.J; Müller, B; Torres, S.H; Domínguez, J.J; Perdomo, P; Montes de Oca, I (1986). Ultrastructural abnormalities in muscular vessels of hyperthyroid patients. Acta Neuropathol (Berl), 71: 64 – 69.
- Torres, SH; Almeida, D; Rosenthal, J; Lozada – Fernandez, Y; Hernandez, N (1990) Skeletal muscle changes with training in patients with coronary artery disease. J. Cardiopulm Rehabil 10: 271 – 278.
- Torres, SH; De Sanctis, JB; Briceño, ML; Hernandez, M; Finol, HJ (2004). Inflamation and nitric oxide production in skeletal muscle of type 2 diabetic patients. Journal of Endocrinology, 181: 419 – 427.
- Torres, SH; De Sanctis, JB; Briceño, ML; Hernández, M; Finol, HJ (2004). Capillary damage in skeletal muscle in advanced Chagas disease patients. Parasitol. Res93: 364 – 368.
- Montes de Oca, M; Torres, SH; De Sanctis,J; Mata, A; Hernández, N; Tálamo, C (2005). Skeletal muscle inflammation and nitric oxide in patients with COPD. Eur Respir J. 26: 390–397.
- Torres, SH; Mijares, H; Hernandez, N; Rivas, M; Garmendia, J; Kaswan, D (1989). La biopsia muscular como ayuda para la orientación del entrenamiento de atletas. Archivos de Medicina del Deporte, 22: 153 – 158.
- Mijares, H; Hernandez, J; Torres, SH; Hernandez, N; Garmendia, J (1993). La
- prueba del ergosalto y su relación con los tipos de fibras musculares en atletas de diferentes especialidades. Archivos de Medicina del Deporte, 37: 19 – 22
- Torres, SH; Finol, HJ; Brito, A; Rivera, H (2002). Alteraciones musculares en montañistas que ascendieron los Himalayas. Revista de la Facultad de Medicina, UCV, 25: 41 – 44.
- Close, R (1972) Dinamic properties of mamalian skeletal muscles. Physiol Rev. 52: 129 – 196.
- Ibañez Ibañez, JM; Ceberio Balda, F (1985). Composición fibrilar del músculo esquelético. Archivos de Medina del Deporte, 3: 161
- Peter, JB; Bernard, RJ; Edgerton, VR; Gillespie, CA; Stempel, KE (1972). Metabolic profiles of three fibre types of skeletal muscle in guinea pigs and rabbits. Biochemistry, 11: 2627 – 2633
- Taylor, AW; Essen, B; Saltin, B (1974). Myosin ATPasa in skeletal muscle of healthy men. Acta Physiol. Scand. 91: 568 – 570.
- Spangenburg, EE; Booth, FW (2003). Molecular regulation of individual skeletal muscle fibre types. Acta Physiol Scand. 178 : 413 -424.
- Costill, D; Daniels, S; Evans, W; Fink, W; Krahenduhl, G; Saltin, B (1976). Skeletal muscle enzymes and fibre composition in male and female track athletes. J. Appl. Physiol 40: 149 – 154.
- Gollnick, PD;Armstrong, RB; Saltin, B; Saubert, C W; Sembrowich, WL, Shephard, RE (1973). Effect of training on enzyme activity and fibre composition of human skeletal muscle. J. Appl. Physiol. 34: 107 – 111.
- Thorstensson, A; Sjiodin, B; Karlsson, J (1975). Enzyme activities and muscle strength after “sprint training” in man. Acta. Physiol. Scand. 9: 313 – 318.
- Jansson, E; Kaijser, L (1977). Muscle adaptation to extreme endurance training in man. Acta Physiol. Scand. 100: 315 – 324.
- Jansson, E; Sjodin, B; Tech, P (1978). Changes in muscle fibre type distribution in man after physical training. Acta Physiol. Scand. 104: 235 – 237.
- Glenn, B (1994). Skeletal muscle fibre types, physical performance, physical activity in women and men. A follow – up from age 16 – 27. Acta. Physiol. Scand, 151, Suppl 623.
- Blomstrand, E; Ekblom, B; Newsholme, A (1986). Maximum activities of key glycolitic and oxidative enzymes in human muscle from differently trained individuals. J. Physiol (London) 381: 111 – 118.
- Schantz, P (1986) Plasticity of human skeletal muscle. Acta Physiol. Scand. Suppl. 558.
- Ibañez Ibañez, JM (1985). Capilarización de la fibra muscular y ejercicio. Archivos de Medicina del Deporte, 3: 263
- Ikai, M; Fukunaga, T (1968). Calculation of muscle strength per unit cross – sectional area of human by means of ultrasonic measurement. Int. Z. Angew. Physiol, 26: 26
- Hakkimen, K; Alen, M; Komi, PV (1985). Changes in isometric force and
- relaxation – time electromyographic and muscle fibre characteristics of human skeletal muscle during strength training and detraining. Acta Physiol. Scand 125: 573 – 585.
- Margaria, R (1975). Fisología musculare e meccanica del movimento. Edit. Mondadori, Milano, P. 46.
- Thorstensson, A; Hulten, B; von Dobeln, W; Karlsson, J (1976). Effect of strength training on enzyme activities and fibre characteristics in human skeletal muscle. Acta Physiol. Scand 96: 392 – 398.
- 33. Henriksson, J; Reitman, JS (1976). Quantitative measures of enzyme activities in type I and II muscle fibres of man after training. Acta Physiol. Scand 97: 392 – 397.
- Karlsson, B; Sjodin, B; Thorstensson, A; Hulten, B; Frith; K (1975). LDH isozymes in skeletal muscle of endurance and strength trained athletes. Acta. Physiol. Scand 93: 150 – 156.
- Subiela, J; Torres, SH; Herrera, A; Hernández, N; Alexander, P; Jimeno, F (2006). Características del músculo y potencia anaeróbica y aeróbica máximas en ciclistas de competencia. Archivos de Medicina del Deporte, 2007, 119: 169-178.
- Karlsson, J; Nordejo, LO; Jorfeldt, L; Saltin, B (1972). Muscle Lactate, ATP and PC levels during exercise after physical training in man. J. Appl. Physiol 33: 199 – 203.
- Bergstrom, J; Hultman, E; Saltin, B (1973) Muscle glycogen consumption during crosscountry skiing (the vasa ski race). Ing. Z. Angew. Physiol 31: 71 – 75.
- Essen, B. (1977). Intramuscular substrate utilization during prolonged exercise. Ann NY Acad. Sci 301: 30 – 44.
- Gollnick, PD; Pernow, B; Essen, B; Jansson, E; Saltin; B (1981) Availability of glycogen and plasma FFA for substrate utilization in leg muscle of man during exercise. Clin. Physiol. 1: 27 – 42.
- Havel, RJ (1971) Influence of intensity and duration of exercise on supply and use of fuels. In: Pernow, B; Saltin, B, (Eds) Advances in Experimental Medicine and Biology, vol 11, pp 315 – 325.
- Froberg, SO; Carlson, LA; Ekelund, LG (1971) Local lipid stores in exercise. In: Pernow, B; Saltin, B (Eds). Advances in Experimental Medicine and Biology, vol 11, pp 307 – 314.
- Schon, FA (1980). La estructura de la musculatura humana. En: Rittel, HF
- (Ed), Sistema muscular y deporte, Copiservicio, Medellín, pp 13 – 41.
- Cerretelli, P (1973). Fisiología del lavoro e dello sport. Societa Editrice Universo, Roma, p 120.
- Holloszy, JO; Booth, FW (1976). Biochemical adaptations to endurance exercise in muscle. Ann. Rev. Physiol. 39: 273 – 291.
- Komi, PV; Klissouras, V; Karvinen, E (1973). Genetic variation in neuromuscular perfomance Int Z Angew. Physiol 31: 289 – 306.
- 46.Komi, PV; Viitasalo, JH; Havu, M; Thorstensson, A; Sjodin, B; Karlsson, J (1977). Skeletal muscle fibres and enzyme activities in monozygous and dizygous twins of both sexes. Acta. Physiol. Scand 100: 385 – 392.
- 47. Bouchard, C; Simoneau, JA; Lotie, G; Boulay, MR; Marcotte, M; Tribault,
- MC (1986). Genetic effects in human skeletal muscle, fibre type distribution and enzyme activities. Can. J. Physiol. Pharmacol 64: 1245 – 1251.
- 48.Subiela, J (1982). Relación entre los diferentes tipos de fibras musculares, fuentes de energía y tipos de ejercicio. En: Memorias de las Primeras Jornadas de Educación Física, IPC, pp 62 – 74.
